造礁珊瑚以光合共生体为食
研究背景
首先，我们先了解几个基本概念：珊瑚是什么？指由珊瑚虫分泌的石灰质骨骼聚结而成的东西，状如树枝，多为红色，也有白色或黑色的。
珊瑚又可分为造礁珊瑚和非造礁珊瑚，造礁珊瑚因为珊瑚虫与虫黄藻共生，钙化生长速度快，所以能造礁。二者属于共生关系，珊瑚礁给虫黄藻提供含N、P排泄废物，而反过来虫黄藻为其提供含碳光合产物。
在长期以往的实验中，科学家们发现一个现象，也就是珊瑚这样高度多样化的生态系统，能在营养贫乏的水域中茁壮成长——这种现象也被成为达尔文悖论。共生体能够为宿主提供含碳光合产物，但却只能供其能量生产，而宿主的生长和繁殖所需要的基本组成成分主要是通过吸收N、P所实现。
那么珊瑚通过什么来获得N、P呢？主要是颗粒或溶解的有机物质、溶解的游离氨基酸和浮游生物。在营养贫乏的海洋中，珊瑚礁可以通过以上三种途径获得无机N、P。 而共生体几乎没有直接吸收无机N、P的能力，那么提供给珊瑚礁的无机N、P究竟如何转化给宿主呢？
根据以往研究，观察到了N从共生体向宿主的转移，于是提出假设：宿主珊瑚是否可以通过共生体吸收无机N、P？其机制又是什么？
研究方法与结果
作者开展了相关实验，选取9种硬珊瑚和1种软珊瑚中的每一种的10个群落暴露在充满或限制硝酸盐和磷酸盐浓度的环境中超过6.5个月，而可能作为食物的颗粒物质在水进入装有实验珊瑚的通水槽之前，已经通过紫外线消毒和微过滤去除。
得到的结果如下所示，在营养有限的水族箱系统中，珊瑚的生长和钙化在大约50天后开始停滞(图1a-c)。在同一时期，这些珊瑚失去了超过一半的共生体种群，导致白化外观。相比之下，在营养充足的系统中，珊瑚以指数速率生长和钙化，而共生体密度保持不变。在实验结束时，生活在营养充足条件下的珊瑚覆盖的活组织面积增加了大约三倍，表明宿主和共生体的生物量也随之增加。
使用这些实验珊瑚的一个子集来测定覆盖扩大珊瑚区域的组织的N和P含量。在营养充足的条件下，每个群落的寄主生物量的增加相当于平均增加0.25 mg磷和2.44 mg氮。
图1a-c在营养充足和营养有限的条件下，没有颗粒食物的珊瑚生长和钙化时间过程超过203天
为了验证假设，即在实验中，负责维持宿主生长的N和P是由共生体提供的，作者又进行了一个稳定同位素标记实验。选取3种珊瑚在8个多月的时间里，在营养有限的实验系统的不同隔间中，每周5天，每天2小时暴露在控制量的富含15N的NO3和PO4中。结果表明暴露于溶解的无机营养物脉冲的珊瑚比对照多生长约3.7倍。实验结束时，共生体和宿主组织的15N值(δ15N)都比对照高200倍以上(图2b)。宿主组织中15N的显著富集提供了直接证据，表明宿主N的增加是通过共生体吸收溶解的15NO3来实现的。在整个实验过程中，每个组以溶解的无机形式从水中平均吸收约121µmol N和5.7µmol P。这种吸收导致共生组织获得约4.8µmol N和0.14µmol P，宿主组织获得约8.4µmol N和0.35µmol P。 溶态无机养分转化为颗粒有机共生体生物量的效率分别为氮的4.0%和磷的2.5%。显著地，在寄主组织中的转化效率更高(氮约为7.0%，磷约为6.2%)，表明寄主是共生体以溶态无机形式吸收氮和磷的汇。
图2a-d
随后，作者为量化共生体被消化率，以4种珊瑚（M.foliosa, M. capricornis, A. polystoma and S. pistillata）为研究对象，利用个体有丝分裂指数和特定物种有丝分裂指数，在营养充足条件下计算得：共生体日均增值率4.2%±0.8%；共生体消化率的理论值比实际值高4倍；日均有3.5%±0.7%的共生体种群被宿主消化。紧接着，在营养受限条件下，根据先前所得3.5%±0.7%的共生体日均消化率及0.84%±0.16%的日均细胞分裂率，用模型模拟珊瑚共生体数量变化情况。结果发现模型输出结果与观测所得共生体数量变化相符，从而证实了模型的准确性。 此外，营养充足条件下计算出的共生体日均被消化率与Titlyanov, E. et al.（1996）收集于冲绳珊瑚礁上的8种珊瑚组织中共生体的降解率（3.8%）吻合，进一步证实试验的可靠性。
图3量化共生体被消化率研究方法
下一步，为确定珊瑚与共生体间存在“养殖”关系，作者分别在营养充足与营养受限条件下开展实验。
结果发现，不论营养充足与否，减少的共生体数量与珊瑚面积增长之间均呈显著正线性关系，证实了珊瑚确实会“养殖”共生体并以其为食来满足自身营养需求。（其中，在营养受限环境下的珊瑚仍能以相同速率生长4周，其面积的增长与共生体数量下降呈现强关联（图1a，c）一定程度上支持了这一结论。）
图4研究结果
最后，为探究共生体提供的N、P是否足以维持珊瑚生长，作者再次控制环境营养条件进行实验。
在营养充足条件下，用3.5%±0.7%的共生体消化率计算共生体片段中的N、P含量（即实验结束后共生体数量理论与实际相差的那部分）。结果发现共生体提供的N约为宿主所获量3倍，P约为宿主所获量1.9倍，远高于宿主所需量；而在营养受限条件下，缺失共生体的N和P含量可以提供足够的N和P来推动宿主在前四周的生长——这些结果显示共生体提供的N、P的确足够维持珊瑚生长。
图5探究共生体提供N、P是否足以维持珊瑚生长研究方法
实验室实验结束后，为进一步验证其结果的可信度，作者团队在查戈斯群岛上开展了为期三年的野外实地实验。查戈斯群岛上因为老鼠的原因（Graham et al. Nature 559, 250–253 (2018)），导致不同岛屿上海鸟种群数量有高低差异——而海鸟粪便又会给水域引入大量N、P等元素——从而形成了天然的对照组。
图6 野外实地实验
研究结果发现，图a>海鸟的存在导致宿主和共生体的15N同位素值显着增加；图b>共生珊瑚（ Acropora ）类似于完全C，N或P的自养生物（大型藻类、植物）；不同海鸟密度岛屿的浮游动物中δ15N含量没有显著变化；宿主珊瑚中50% 的N来源于鸟粪；图c>高密度海鸟岛屿附近的珊瑚礁生长速率是其对照组的两倍。
图7a-c研究结果
综上，总结全文，作者团队发现并证实如下结论。A、共生体消化途径为珊瑚宿主大量积累源自于海鸟的氮提供了合理的解释；宿主珊瑚“养殖”共生体并以其为食来满足的生长需求。B、营养充足条件下，共生珊瑚机制完全可以满足生长需求；营养匮乏条件下，共生珊瑚机制足够短期应急。C、共生珊瑚可以通过宿主异养充分利用有机氮和磷池，通过共生体自养充分利用溶解的无机氮和磷池——这使其相对于只能利用一种形式营养物质的生物来说有了极大的优势，从而解释珊瑚礁在看似贫瘠的海水中的进化和生存成功（达尔文悖论）。
图8共生珊瑚作用机制示意图
最后，作者提及人工营养物质的富集和全球变暖将威胁珊瑚的生存，共生珊瑚机制或在未来全球变化情况下成为解决问题的关键。
来源：nature、海洋与生命