Micro-CT技术的快速发展为获取影像学结构信息提供了便利。在本研究中，内部孔道网络的三维重建为挖掘埋藏在石珊瑚骨骼中的生长信息提供了有效工具，可以填补目前珊瑚演化研究中的空白。我们通过三维骨骼-孔道重建法获取了印度洋-太平洋海域九科、十四属、二十一种具有代表性的石珊瑚的形态学信息，揭示了珊瑚生长过程中的水螅体-孔道系统构建模式。珊瑚水螅体与孔道的连结关系揭示了种间演化轨迹，并影响了珊瑚在不同生境中的分布。此外，我们还通过可视化水螅体生长、出芽过程的方式获取了珊瑚的动态生长信息，并量化了珊瑚杯的体积参数，揭示了孔道网络在调节水螅体协同生长和提高生长效率方面的作用。

在多水螅体石珊瑚群体中，相邻水螅体之间的共骨和珊瑚杯壁内共存在四种孔道结构：离散的球状小孔、网状孔道、管状孔道和轴孔。在本研究的二十一个代表性珊瑚种群中，共包含五类水螅体-孔道系统：无孔道型（N型）、球状小孔道型（P型）、网状孔道型（M型）、包含两类孔道的孔道网络型（C-2型）和包含三类孔道的孔道网络型（C-3型）（图6）。珊瑚构建水螅体-孔道系统方式的改变，是梳理二群系演化轨迹的关键节点，其中网状孔道的出现是复杂珊瑚群系区别于粗壮珊瑚的演化标志物。

图6  造礁珊瑚的水螅体-孔道系统分类。

基于造礁珊瑚种群间水螅体-孔道系统的结构差异，我们建立了造礁珊瑚的“粗壮-复杂”二群系演化轨迹（图7）。能够连结珊瑚群体中所有水螅体的网状孔道只存在于复杂珊瑚群系中，承担着水螅体间信息传递和物质运输作用。我们认为，水螅体-孔道系统的复杂性演化源于珊瑚演化过程中的生长需要，而珊瑚演化的趋势是：结构复杂性更高、生长一致性更高和生态位占据能力更强。

在粗壮珊瑚群系中，从单水螅体珊瑚到多水螅体珊瑚的转变，使同一群体中的水螅体在生长和出芽过程中需要构建彼此间的联系。共骨中出现的球状小孔和珊瑚杯壁上连通的出芽位点满足了这一需求。从大水螅体到小水螅体的转变导致单个珊瑚群体中水螅体数量大幅增长，这带来了珊瑚对水螅体生长、出芽和骨骼构建一致性的需求。因此，珊瑚杯中的间隔空间成为了杯形珊瑚和柱形珊瑚群体中唯一的管腔结构。这些间隔空间在珊瑚骨骼内规则地排布，组建了竹节状轴向排列的“N型”水螅体-孔道系统，促进了水螅体的协同生长。在该系统的调控下，水螅体生长在珊瑚群体表层相邻的间隔空间内，沿着生长轴的方向以生长纹为基本形式进行同步的生长、出芽和珊瑚杯构建过程。

图7水螅体-孔道系统特征揭示造礁珊瑚的二群系演化轨迹。

在复杂珊瑚群系中，为达到更高的线性延伸率，水螅体间通过结构更精细复杂的水螅体-孔道系统保持了在群体中更远距离的连结。孔道网络中包含多种不同形态、功能和分布的孔道，满足了蔷薇珊瑚（Montipora）和轴孔珊瑚（Acropora）群体中水螅体对更具一致性生长的需求。这种生长上的一致性表现为，群体内珊瑚杯体积接近，而且水螅体延生长轴同步生长并构建结构相似的骨骼。同时，蔷薇珊瑚和轴孔珊瑚的孔道网络对珊瑚生长的宏观调控避免了因生长速率不一致导致的水螅体死亡，而这种水螅体死亡的现象在没有孔道网络的盔形珊瑚中比较常见。

由于缺少网状孔道，粗壮珊瑚群系的结构复杂性演化较慢，这也限制了其群体大幅扩展和占据生态位的能力。网状孔道的出现放大了复杂珊瑚和粗壮珊瑚群系间的演化差距，结构复杂性的演化速度巨幅提高。此外，蔷薇珊瑚属的群体中出现了复杂的孔道网络，珊瑚的生长速度和群体扩展能力进一步提高，到了轴孔珊瑚属时，轴孔的出现将珊瑚结构的复杂性和珊瑚虫生长的一致性提高到了前所未有的水平，斑星蔷薇珊瑚（M. stellata）则是这一飞跃的过渡物种。轴孔的出现，使轴孔珊瑚拥有了轴向生态位抬升和碎片扩张能力，从而获得了最快的生长速度和最强的生态位占领能力。

有趣的是，水螅体-孔道系统的演化过程类似于从细胞到器官水平的层次结构递进。单水螅体珊瑚中的水螅体类似于一个细胞，而多水螅体珊瑚中的水螅体-孔道系统则像是一组聚集的细胞。“N型”和“P型”系统就像是松散的细胞团，细胞间不存在紧密的连接；而“M型”系统中的水螅体在网状孔道的连结下，如同大量细胞在有序的排布下形成组织。就像不同的组织依照功能有序排列形成器官一样，蔷薇珊瑚的“C-2型”系统和轴孔珊瑚的“C-3型”系统由多种拥有固定结构形态且功能不同的孔道共同组成，实现了骨骼发育中的精细化。因此，孔道网络的形成，将水螅体-孔道系统整合为一个类似于高等动物器官水平的实体，促进了造礁珊瑚结构复杂性演化的速度。

本研究中，对造礁珊瑚动态生长过程的可视化，揭示了包括水螅体出芽方向、水螅体-孔道连结关系和骨骼构建的形态在内的珊瑚生长模式，可以影响珊瑚礁生态系统中各珊瑚种群的栖息地分布情况。轴孔珊瑚在广泛的栖息地中都占据着珊瑚礁的主导地位。自第四纪（约180万年前）以来，轴孔珊瑚属在印度-太平洋海域的低营养和高能量珊瑚礁生态系统中都占据着主导地位。这种压倒性的生长优越性源于这类珊瑚在结构复杂化的过程中演化出“C-3型”水螅体-孔道系统。具体来说，孔道（包括离散的小孔和单一类型的网状孔道）和孔道网络之间的差异直接导致了珊瑚生长模式从“面”到“线”再进一步精确到“点”的演化。在拥有“P型”或“M型”的蜂巢珊瑚（Favia）、扁脑珊瑚（Platygyra）、滨珊瑚（Porites）等珊瑚属中，不包含结构复杂的孔道网络。因此水螅体只能聚集在群体表面，无定型地持续矿化新骨骼，以“面”的形式向外扩大总体积，并低效地占据生态位空间。

作为与轴孔珊瑚同属于鹿角珊瑚科（Acroporidae）的另一个拥有孔道网络的珊瑚属，蔷薇珊瑚大约覆盖了珊瑚礁内礁滩总面积的70%。基于其“C-2型”水螅体-孔道系统的调控，蔷薇珊瑚的孔道网络把相邻的水螅体连结成了一个协同生长的整体，并构建了形状和体积相似的珊瑚杯。当珊瑚杯被矿化到需要的大小后，这些珊瑚的水螅体分泌物（例如无机离子和骨骼有机基质）大多数通过水螅体下方的管状孔道被运输到群体的外边缘，用于骨骼的生物矿化的前体成分构建。基于这种生长机制，蔷薇珊瑚可以沿着群体外边缘高速率地构建骨架，并以多层螺旋状的形态迅速横向扩张，迅速占据珊瑚礁中最平坦的栖息地空间（图7）。轴孔的出现导致轴孔珊瑚的群体中有了结构更复杂、功能更多样化的孔道网络。轴向和径向珊瑚骨骼中的孔道网络有助于宏观调控水螅体生长和骨骼构建的高度确定性形式。轴孔珊瑚中的珊瑚杯构建模式与蔷薇珊瑚类似，同时，一个珊瑚群体中所有水螅体的产物经由腔肠系的转运，共同维持了珊瑚枝尖端的高钙化率。因此，轴孔珊瑚的生长主要集中在珊瑚枝尖端，水螅体分泌的骨骼外基质沿着轴孔的延展方向持续形成新骨骼。生长点处的高钙化速率保证了珊瑚群体可以沿着指定的生长轴方向高效延伸，这也是轴孔珊瑚能在低营养、高能量的栖息地中快速覆盖并构建生长框架的原因。此外，轴孔主要参与损伤修复和新枝生长过程中的钙质“暂存-活化转移”机制，保证了轴孔珊瑚的快速生长和碎片化扩张能力。凭借这些生长特征，轴孔珊瑚得以快速生长，并覆盖了印度-太平洋海域中广泛的珊瑚礁。综上所述，随着水螅体-孔道连结关系的演化和孔道网络的形成，珊瑚群体的生长和种群生态位扩张变得越来越高效。

然而，从另一方面来看，轴孔珊瑚对海洋中的外源性生物和非生物胁迫高度敏感。高度发达的水螅体-孔道系统和群体中较低的骨骼占比使这些珊瑚对温室效应、海洋酸化、水质污染、珊瑚疾病和天敌物种爆发等压力十分敏感。然而，大型结壳状的类球体或蜡状体珊瑚群体在这些环境胁迫较大的栖息地中却可以大面积生长。例如，蜂巢珊瑚和扁脑珊瑚在浅水域潮下带栖息地占据生长优势；滨珊瑚在珊瑚礁后和泻湖栖息地占据生存优势；杯形珊瑚（Pocillopora）和柱形珊瑚（Stylophora）是经常受到外源性干扰的环境中的两个优势属，我们几乎可以在所有类型的珊瑚礁栖息地中找到它们。这些珊瑚拥有体积较大且致密无孔的坚硬骨架，在环境胁迫中为水螅体提供了有效的保护。而且在拥有“N型”和“P型”水螅体-孔道系统的珊瑚群体中，珊瑚疾病和白化的传播速率也大幅降低了。因此，珊瑚水螅体-孔道系统的结构演化有利于造礁珊瑚在珊瑚礁生态系统中的合理分布，并进一步增加珊瑚礁生态系统的物种丰富度和多样性。这些占主导地位的优势珊瑚种群，最大化利用了所处栖息地的生态位空间和光资源，这可以解释为什么珊瑚礁仅覆盖不到0.1%的全球海洋面积，却能成为海洋生态系统的基石。

我们还发现，两个群系的代表性单水螅体珊瑚，在早期阶段都可以构建类网状的孔道结构，用于水螅体的附着。这可能表明两个群系都拥有形成网状孔道的能力，但由于进化和发育轨迹的不同，这种包含网状孔道的骨骼构建模式，仅在复杂珊瑚群系的多水螅体珊瑚中得到充分表达，用于同一群体中水螅体间的质、信息传递和协同生长。

本研究揭示了“网状孔道”的出现是复杂珊瑚区别于粗壮珊瑚的关键演化节点，系统性建立了石珊瑚的“粗壮-复杂”二群系演化轨迹，破解了三十年前Science期刊上提出的关于珊瑚二群系演化标志物的疑问。同时，该研究建立了涵盖代表性种群的珊瑚水螅体-孔道系统影像学数据库，与现有的分子生物学研究互补，有助于未来进一步探究造礁珊瑚的生长和演化机制。

来源：Science Partner Journal、深远海养殖工程学团队